从先行区段到南北通道
副都心线的运营区间由埼玉县和光市通往东京涩谷，名称指向池袋、新宿、涩谷三个副都心。线路在新宿地区设置的是新宿三丁目站，通过这里连接丸之内线和都营新宿线；它没有直接进入通常所说的铁路新宿站。
这条通道分阶段形成。1994年12月7日，小竹向原至新线池袋先以有乐町线新线名义开业。同日西武有乐町线新樱台至练马区间开通，使列车可以接入练马。那时南端尚在池袋，不能把这一年写成池袋至涩谷全线通车。
把池袋以南接起来
帝都高速度交通营团在1999年1月25日取得地铁十三号线池袋至涩谷段的铁路事业许可，2001年6月15日开工。2004年东京地下铁株式会社成立，工程与日后的运营转由通常称作东京地铁的公司承接。
2008年6月14日，池袋至涩谷建设区段完成，和光市至涩谷开始以副都心线贯通运营。官方开业资料把新建区段列为8.9公里，运营区间列为20.2公里，其中和光市至小竹向原的8.3公里使用有乐町线轨道。这几种长度说明的是不同对象，不能相互替代。原新线池袋也改称池袋，千川、要町则增设副都心线使用的站台。
明治通地下的施工
在明治神宫前至涩谷之间，鹿岛建设参与的联合施工体承担了738.5米隧道工程。东京地铁提出复合圆形断面，承包团队据此开发盾构设备，在明治通地下推进。这里需要容纳双线列车，改变断面形状可以削减普通大圆断面中不被使用的上下空间。
鹿岛列出的工程委托方和设计方均为东京地下铁，施工采用泥土压平衡式盾构，工程期为2004年3月至2006年8月。这是沿线分工中的一个标段，不能据此把整条线路归为一家承包商的工程。东京地铁的环境报告还说明，施工产生的泥土经改质后再利用，部分余泥则制成回填材料；地下工程的组织也包括出土、运输与处置。
自动控制与有人运营
开业初期采用八辆和十辆编组，安排普通、急行及通勤急行等列车。2008年开业资料中，池袋至涩谷普通列车约需16分钟，急行约11分钟，早间拥挤时段计划每小时17班。这些是初期运营安排，不能直接当作多年后任意一天的时刻表。
自动列车运行装置（ATO）承担部分驾驶操作，但列车仍有工作人员。和光市至小竹向原为两人乘务，小竹向原至涩谷为单人乘务。自动列车控制装置（ATC）限制速度、维持列车间隔，小竹向原至涩谷的站台设有可动式防护门。自动化设备、司机工作和站台安全设施在这里配套使用，并非无人驾驶。
直通运营继续向外延伸
开业时，和光市方向接东武东上线，小竹向原方向接西武有乐町线及池袋线，使东京西北部和埼玉西南部的乘客获得通往三个副都心的新路径。线路既增加市内南北通道，也把既有郊区铁路接入新的市内目的地。
2008年报告对东急东横线的直通仍使用未来计划的语气。东京地铁沿革记录，实际相互直通运营在2013年3月16日开始，经东横线和横滨高速铁道港未来线通往元町·中华街。1994年的先行开业、2008年的副都心线贯通和2013年的跨线扩展，各自改变了可达范围，也应各有自己的日期。